“Queria ser músico desde que me lembro. Quero dizer, mesmo antes de me tornar ator. Eu apenas pensei que seria mais difícil, então me tornei ator de vez.”

Embora Phoenix gostasse de atuar, tem sido afirmado por parentes e amigos próximos que sua verdadeira paixão era a música. Phoenix foi cantor, compositor e guitarrista e começou a tocar guitarra sozinho aos cinco anos de idade. Ele declarou em uma entrevista ao E!, em 1988, que a mudança da sua família para Los Angeles quando tinha nove anos foi feita para que ele e sua irmã Rain Phoenix, “pudessem se tornar artistas musicais. Mas por razões financeiras, atuar tornou-se um conceito atraente…”. Antes de garantir a vida atuando, Phoenix e os seus irmãos tinham tentado uma carreira na música tocando nas ruas do bairro de Westwood em Los Angeles; muitas vezes foram parados pela polícia porque, a multidão obstruia a calçada.

Aos dezessete anos ele formou a banda Aleka’s Attic, junto com sua irmã Rain. Ao trabalhar no filme Uma Noite na Vida de Jimmy Reardon em 1986, Phoenix tinha uma canção escrita e gravada, “Heart to Get”, especificamente para os créditos finais do filme, mas a faixa acabou sendo cortada. Foi durante essa filmagem que a Phoenix conheceu Chris Blackwell da Island Records, esse encontro posteriormente asseguraria a Phoenix e sua banda um contrato de dois anos com a gravadora. No entanto como Phoenix tinha que cumprir suas obrigações como ator acabou comprometendo seus planos com a gravadora. Phoenix gravou “Across the Way”, co-escrito com Josh McKay, que foi lançado em 1989 em um álbum para beneficiar o PETA intitulado “Tame Yourself”. Em 1991, River fez uma pequena participação no álbum Txai de Milton Nascimento. Também em 1991, a faixa “Too Many Colors” do Aleka’s Attic foi emprestada para a trilha sonora de Garotos de Programa, filme de Gus Van Sant que incluia Phoenix no papel principal.

Em 1992, Phoenix trabalhou com o produtor e amigo T-Bone Burnett, em algumas canções de seu último filme concluído Um Sonho, Dois Amores. Phoenix cantou todas as músicas de seu personagem e escreveu a canção “Lone Star State Mine” especialmente para o filme. Em 1996, a segunda faixa da sua banda Aleka’s Attic foi liberada, “Note to a Friend”, foi incluída em uma compilação do álbum da PETA, In Defense of Animals Volume II. A trilha incluía o baixo do músico e amigo Flea do Red Hot Chili Peppers. Ele também trabalhou em estreita colaboração com um outro bom amigo, do Red Hot Chili Peppers, o guitarrista John Frusciante, e apareceu em seu segundo disco solo Smile from the Streets You Hold nas canções “Height Down” e “Well, I’ve Been”.

Phoenix, juntamente com o amigo Dan Aykroyd e outras celebridades, investiram no original House of Blues, em Cambridge, Massachusetts, que abriu suas portas ao público depois de servir a um grupo de pessoas sem abrigo, no Dia de Ação de Graças em 1992. No momento da sua morte Phoenix estava trabalhando em um álbum com o Aleka’s Attic. O álbum, ainda em via de conclusão, foi arquivado depois da sua morte.